Tiền thân của Câu lạc bộ bóng đá Viettel được cho là tiếp tục truyền thống của Đội bóng đá Thể Công. Giai đoạn 2005-2009, Thể Công được tài trợ bởi Tổng Công ty Viễn thông Quân đội, và thi đấu dưới tên gọi Thể Công Viettel.

Ngày 22 tháng 9 năm 2009 (trước ngày kỷ niệm 55 năm thành lập Đoàn thể thao Thể Công) Bộ Quốc phòng đã quyết định xóa tên Thể Công.

Tháng 11 năm 2009, sau khi Bộ Quốc phòng ký quyết định xóa tên Thể Công, Bộ đã giao cho Tổng công ty viễn thông Viettel quản lý. Viettel đã chuyển giao đội hình 1 về Thanh Hóa, chỉ còn quản lý đội hình 2 thi đấu ở giải hạng nhất quốc gia năm 2010 dưới tên gọi Trung tâm bóng đá Viettel. Kết thúc mùa giải 2010, đến lượt đội hình 2 cũng được chuyển giao cho Câu lạc bộ bóng đá Hà Nội T&T và đổi tên thành câu lạc bộ Hà Nội.

Ngày 23 tháng 9 năm 2011 nhân kỷ niệm lần thứ 57 ngày thành lập câu lạc bộ, hàng trăm cán bộ, cầu thủ, cổ động viên mọi thế hệ từng là người của Thể Công đã quyết định khởi động "chiến dịch" thu thập 1 triệu chữ ký ủng hộ trên cả nước để kiến nghị Bộ Quốc phòng về việc thành lập lại đội bóng Thể Công.

Mặc dù vậy, Tổng công ty viễn thông Viettel tỏ ra không mặn mà lắm với việc tiếp nhận này. Ngày 7 tháng 11 năm 2009, theo thỏa thuận giữa lãnh đạo tỉnh Thanh Hóa và Tổng công ty Viettel, đội hình chính được chuyển giao cho Sở Văn hóa - Thể thao và Du lịch Thanh Hóa quản lý với tên gọi mới: Đội bóng đá chuyên nghiệp Viettel-Thanh Hóa.[1] Ngày 24 tháng 12 năm 2009, Chủ tịch Ủy ban Nhân dân tỉnh Thanh Hóa Vũ Văn Ninh ký Quyết định số 4579 /QĐ-UBND về việc đổi tên Đội bóng đá chuyên nghiệp Viettel-Thanh Hóa thành Đội bóng đá Lam Sơn Thanh Hóa, và giao cho Câu lạc bộ bóng đá Thanh Hóa quản lý và điều hành. Viettel chính thức mất phiên hiệu ở V-League.

Đội hình 2 sử dụng lại tên gọi Câu lạc bộ bóng đá Viettel của đội hình chuyên nghiệp, đội thi đấu ở Giải bóng đá hạng nhất quốc gia Việt Nam 2010 và xếp thứ 9 khi mùa bóng kết thúc. Sau mùa bóng này, đội bóng cũng được Câu lạc bộ bóng đá Hà Nội T&T mua lại cùng với suất thi đấu ở giải hạng Nhất và đổi tên thành Câu lạc bộ Hà Nội.[2]

Đứng trước nguy cơ bị giải thể, quyền giám đốc Trung tâm bấy giờ là Nguyễn Thanh Hải đã đề nghị các lãnh đạo Tổng công ty viễn thông Viettel cho phép duy trì Trung tâm bóng đá Viettel và cam kết sẽ đem lại kết quả trong vòng 1 năm. Mùa bóng 2010, các đội bóng của Trung tâm đều lọt vào vòng chung kết các giải trẻ. Năm 2011, Trung tâm giành được 1 Huy chương vàng, 1 Huy chương bạc và 1 Huy chương đồng ở các giải trẻ, chính thức giành được quyền tồn tại. Mùa bóng 2012, đội hình chính thức của Trung tâm bóng đá Viettel giành được chức Vô địch đồng hạng tại Giải vô địch bóng đá hạng ba Việt Nam và giành được suất thi đấu ở giải hạng Nhì kể từ mùa bóng 2013.[3]

Ngày 26 tháng 10 năm 2014, tổng giám đốc Tập đoàn Viễn thông Quân đội ký quyết định số 2294/QĐ-VTQĐ-TCNL kiện toàn chức năng nhiệm vụ và đổi tên Trung tâm Đào tạo Bóng đá Viettel thành Trung tâm Thể thao Viettel.[4]

Giải bóng đá hạng nhì Việt Nam năm 2015, đội bóng đá Trung tâm thể thao Viettel giành vị trí đồng hạng vô địch mùa bóng 2015 và cùng F.Tây Ninh thặng hạng thi đấu ở V.League-2 mùa bóng 2016.[5]

Mùa giải năm 2016, Đội bóng trẻ Viettel giành thứ hạng nhì ở giải V-League 2 năm 2016 và giành quyền chơi trận Play off để thăng hạng tuy nhiên đội bóng đã thua Long An với tỷ số 0-1 ở những phút bù giờ và chấm dứt giấc mơ thăng hạng.

Mùa giải năm 2018, câu lạc bộ đã vô địch Giải bóng đá hạng nhất quốc gia 2018 và giành suất thăng hạng V.League 1 năm 2019.

Năm 2020, tại Cúp Quốc gia 2020, câu lạc bộ đạt hạng nhì sau trận thua 1-2 trên sân Hàng Đẫy gặp Hà Nội và tại LS V-League 2020, câu lạc bộ giành chức vô địch sau khi thắng Sài Gòn F.C. 1-0 tại vòng cuối. Họ chỉ mất hai mùa giải ở V-League để đăng quang, khi lên hạng từ mùa 2019. Nếu tính cả thành tích của CLB Quân Đội, cũng như Thể Công, đây lần thứ 19 đội bóng áo lính vô địch.[6]